FBI-Agent Peter Sutherland hat ein Jahr vor der Haupthandlung einen Bombenanschlag in einer U-Bahn verhindert. Damals verfolgte er einen Verdächtigen mit dem Tattoo einer Klapperschlange, konnte ihn aber nicht fassen. Trotz seiner Heldentat wird Peter nicht befördert. Das liegt unter anderem daran, dass sein Vater, er war ebenfalls Agent, beim FBI als Verräter verschrien ist.
Die Stabschefin der US-Präsidentin, Diane Farr (Hong Chau), stellt ihn trotzdem für eine geheime FBI-Abteilung ein, das sogenannte Night Agent Programm. Doch er soll nur im Keller des Weißen Hauses ein Telefon überwachen.
Aber dann klingelt tatsächlich das Telefon: Die Tech-Expertin Rose Larkin (Luciane Buchanan) ruft in größter Not an. Ihre Tante und ihr Onkel waren Night Agents und wurden von Killern ermordet, die jetzt hinter Rose her sind. In letzter Sekunde konnten ihre Verwandten Rose die Notfallnummer mitteilen.
Peter soll Rose fortan auf Anweisung von Diane Farr beschützen. Rose warnt ihn allerdings, dass es im Weißen Haus eine:n Verräter:in gäbe (die Info hat sie von Tante und Onkel) und sie niemandem trauen dürften. In sieben Tagen sei außerdem ein weiterer Anschlag geplant.
Peter und Rose finden heraus, dass der Onkel und die Tante den Bombenanschlag auf den Zug untersucht hatten, den Peter ein Jahr zuvor verhindert hatte. Verwickelt in die Verschwörung sind offenbar Gordon Wick, CEO des Unternehmens Turn Lake Industries, sowie Vizepräsident Redfield (Christopher Shyer).
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Dann wird dessen Tochter Maddie entführt. Farr wendet sich von Peter ab und stellt ihn öffentlich als den Entführer da, um ihn von weiteren Ermittlungen abzuhalten.
Der Mann, der Maddie Redfield entführt hat, heißt Colin Worley. Er ist der Mann mit dem Klapperschlangen-Tattoo, den Peter bei dem geplanten Anschlag auf die U-Bahn verfolgt hatte. Beauftragt worden war Worley damals von Gordon Wick. Um seine Spuren zu verwischen, wollte Wick den Mann nach dem gescheiterten Attentat ermorden lassen.
Doch die Killer:innen töteten nicht Colin Worley, sondern dessen Zwillingsbruder Matteo. Colin nimmt die Identität seines Bruders an und will sich an Wick, Farr und Redfield rächen.
Wird Maddie am Ende gerettet?
Peter und Rose sind auf Worleys Spur gestoßen. Sie tun sich mit Secret-Service-Agentin Arrington und ihrem Partner Monks zusammen. Die sollten eigentlich Peter verhaften, sind aber von seiner Unschuld überzeugt.
Entführer Worley zwingt Maddie, Videos mit Warnungen an ihren Vater zu verschicken: Er soll die Wahrheit über seine Beteiligung am U-Bahn-Anschlag sagen, oder seine Tochter stirbt. Doch in einem der Clips verwendet Maddie eine verschlüsselte Botschaft an Arrington, die lange Personenschutz für Maddie gemacht hat. Das Secret-Service-Duo sowie Rose und Peter finden und befreien Maddie.
Worley wird von der Killerin getötet, die Wick auf ihn angesetzt hat, genau wie Agent Monks. Rose kann die Angreiferin von ihrem Turm schubsen und töten, bevor noch mehr Menschen zu Schaden kommen.
Welcher Plan steckt hinter der Verschwörung in The Night Agent?
Hinter dem Anschlag auf die U-Bahn stecken Vizepräsident Redfield und Firmenboss Wick. Allerdings hatten sie in Wahrheit den ausländischen Staatsmann und Ex-Terroristen Omar Zadar im Visier: Er saß in einem Café, das bei der Explosion hätte zerstört werden sollen. Zadar hätte Wicks Firma gefährlich werden können, und Redfield hielt ihn nach wie vor für einen Terroristen.
Als der Anschlag durch Peter verhindert wird, holen die Verschwörer Stabschefin Diane Farr ins Boot. Sie überzeugen sie davon, dass eine Untersuchung das Weiße Haus und somit die Präsidentschaft von Michelle Travers gefährden würde. Zudem ist ihre Befürchtung, dass Zadar sich im Fall einer Zusammenarbeit mit der USA Zugriff auf Waffen des US-Militärs verschaffen könnte. Darum hatte Farr Roses Verwandte aus dem Weg schaffen lassen, die diesem Komplott nachgegangen waren.
Redfield und Wick wollen Zadar immer noch umbringen – und die Präsidentin gleich mit. Auf diese Weise würde Redfield als Vizepräsident das Amt des Präsidenten übernehmen. Der neue Anschlag soll bei einem erneuten Treffen von Zadar und Präsidentin Travers in Camp David passieren. Davon weiß aber Farr nichts.
Überlebt die Präsidentin am Ende von The Night Agent, und was passiert mit Wick, Farr und Redfield?
Als Diane Farr durch Peter vom geplanten Anschlag auf die Präsidentin erfährt, hilft sie ihm und Rose, in den Landsitz Camp David einzubrechen. Dort ist eine Bombe im Haus deponiert. Die Verschwörer haben alle Kommunikationseinrichtungen ausgeschaltet.
Rose schafft es, alles wieder zum Laufen zu bringen, die Präsidentin wird gewarnt. Dann vermutet Peter, dass eine zweite Bombe im Hubschrauber versteckt ist, mit dem die Präsidentin fortgebracht werden soll. Weil die Leibwächter ihm nicht glauben und er verhindern will, dass Präsidentin Travers einsteigt, nimmt er sie in höchster Not als Geisel. Der Helikopter explodiert, ohne dass der Präsidentin etwas passiert.
Farr wird bei dem Tumult angeschossen, doch Rose rettet ihr das Leben. Sie möchte, dass die Stabschefin für ihre Taten vor Gericht zur Rechenschaft gezogen wird. Maddie führt Agentin Arrington am Ende zu ihrem Vater, damit dieser verhaftet wird. Lediglich Wick gelingt die Flucht. Maddie will derweil nach Rom ziehen und Kunst studieren.
Bekommt Peter am Ende einen Job als Night Agent – und was ist mit seinem Vater?
Im Weißen Haus bittet Peter die Präsidentin, ihm die Wahrheit über seinen Vater zu erzählen. Er erfährt, dass sein Vater tatsächlich vertrauliche Informationen an ausländische Agent:innen weitergegeben hat. Um sich zu rehabilitieren, wollte er künftig als Doppelagent arbeiten. Der Autounfall, bei dem er getötet wurde, war ein Anschlag und kein Unfall.
Die Präsidentin bietet dem jungen Agenten einen Job als Night Agent an, und zwar abseits des stumpfen Telefondienstes. In den letzten Szenen am Ende von The Night Agent Staffel 1 steigt Peter in ein Flugzeug, um zu seiner ersten Mission aufzubrechen. Vorher hat er sich von Rose verabschiedet und versprochen, mit ihr in Kontakt zu bleiben.
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